摘要:近年来气候变化和人类活动导致全球范围内珊瑚礁大幅度退化，珊瑚礁生态系统面临严重威胁。开展珊瑚礁生态修复是恢复珊瑚礁生态系统最有效、最根本的措施之一，它不仅可以恢复珊瑚礁在生态系统中的功能，还可以提供相应的社会、文化、经济效益以及服务价值。近十几年来，我国在海南、西沙以及广西等海域开展了大量的珊瑚礁生态修复实践，但在评价珊瑚礁生态系统修复效果上仍没有一套系统的技术指标体系。本文在文献综述的基础上，将广泛使用的生态系统评价指标与珊瑚礁生态系统实际情况相结合，提出涉及珊瑚礁生态系统、社会文化、经济和治理等方面共12个指标，构建一套适合我国珊瑚礁生态修复效果评价的指标体系，以期指导珊瑚礁生态系统修复工作和保护我国的珊瑚礁资源。
关键词:海洋生物学;珊瑚礁生态系统;修复方法;评价指标体系;效果评价
珊瑚礁由珊瑚虫、钙化藻、有孔虫等造礁生物的灰质骨骼残体世代不断堆积所形成。珊瑚礁中的非生物组分和生活于其中的动植物(蠕虫、软体动物、海绵、棘皮动物、甲壳动物、藻类等)以及微生物共同组成了珊瑚礁生态系统[1-4]。它是地球上生物多样性最丰富、生产力最高的典型海洋生态系统之一，被誉为“海洋中的热带雨林”、“蓝色沙漠中的绿洲”[5]。珊瑚礁生态系统为人类社会提供了丰富的海产品，全球约10%的鱼类捕捞量来自珊瑚礁。珊瑚礁还为人类社会提供了建筑工业原材料、珍贵药品(抗癌、抗菌、抗炎、抗凝等)、旅游资源等直接或间接福祉[6]。据Costanza等(1997)[7]对各类生态系统服务功能的划分，可将珊瑚礁生态系统的生态服务功能划分为气体调节、气候调节、干扰调节、养分循环、废弃物处理、生物控制、栖息地庇护、食物生产、原材料、基因资源、休闲和文化共12个类型[8]。王丽荣等(2014)估算了我国南海珊瑚礁年经济价值约为156.5亿元，其中原材料提供价值约为140.4亿元，对海岸保护价值(气体调节、气候调节、干扰调节、养分循环等)约为8.7亿元，旅游休闲价值和生物控制价值则分别约为5.3、2.1亿元。如果珊瑚礁始终维持在可持续利用状态下，20a后南海珊瑚礁总经济价值可达1370亿元[9]。
在珊瑚礁生态系统中，造礁珊瑚是发挥其基础框架功能，形成复杂三维结构的关键生物。由于绝大多数造礁珊瑚主要分布在环境波动较小的热带浅海地区，因此造礁珊瑚对环境变化敏感，温度、盐度、光照、水流、悬浮物、沉积物、营养盐等的较小波动都可能对其生存产生严重威胁[10-11]。近几十年来，沿岸社会经济的迅速发展以及人类不断的向海索地和资源的过度开发，导致全球变暖、海洋酸化、海平面上升、过度捕捞、破坏性捕鱼、污染物排放等一系列全球性环境问题[12-14]。这些持续、缓慢的低水平扰动使珊瑚礁生态系统面临着严重威胁，导致珊瑚礁面积不断缩小，部分区域甚至已经消失[12，15]。因此，珊瑚礁生态系统的修复势在必行。
近年来，很多科学家在珊瑚礁生态修复方面开展了大量卓有成效的研究工作。我国也在广西、广东、海南等地开展了大量的珊瑚礁修复实践。但从公开发表的文献来看，我国尚未形成一套针对珊瑚礁修复效果评价的指标体系。存在修复后的监测指标选取主观、随机等问题，无法支撑珊瑚礁修复的综合评价工作。随着珊瑚礁生态系统修复区域不断扩大、数量不断增加[16-18]，对珊瑚礁生态系统评价的方法也在不断完善。然而，由于珊瑚礁生态系统本身的复杂性和外界环境始终处于不断变化中，对珊瑚礁生态系统修复方法和效果的评价标准一直备受质疑，难以进一步应用推广[19-20]。在这样的形势下，制定更加灵活多变的珊瑚礁修复评价方案已是大势所趋[21-22]。
因此，本文在简要梳理国内外珊瑚礁生态修复技术的基础上，将当前珊瑚礁生态系统修复评价所取得的研究成果与珊瑚礁现状相结合，借鉴国外珊瑚礁生态系统修复评价体系，初步提出适合我国珊瑚礁生态系统修复现状的科学评价方案与修复效果评价的指标体系。为保障我国珊瑚礁的生态修复以及修复后期的管理和评价提供支撑，从而更好地服务于我国珊瑚礁生态系统修复实践与工程。
1珊瑚礁生态修复技术
1.1国外珊瑚礁生态修复技术
面对全球范围内珊瑚礁急剧退化的严峻形势，各国珊瑚礁生物与生态学家均在全力推进其修复工作并相继取得了一定效果(图1、表1)[23-42]。Clark等(1995)通过搭建人工混凝土礁石的方法来恢复马尔代夫珊瑚礁生态系统多样性以及鱼类多样性，发现通过搭建人工礁结合珊瑚移植的方式可以在一定程度上恢复珊瑚礁生态系统的生物量，但是并没有改变珊瑚群落的多样性和丰富度;同时混凝土人工鱼礁造价昂贵，难以在大面积的修复工作中广泛使用[25]。Raymundo等(2007)通过使用塑料网、岩石等价格相对较低的材质来稳定菲律宾海洋保护区珊瑚礁基质，发现岩桩可用于稳定塑料网结构，提高珊瑚礁结构复杂性，同时也有利于珊瑚幼虫的附着和鱼类的聚集[35]。日本学者Suzuki等(2020)通过收集珊瑚幼虫、人工培养珊瑚幼虫、对珊瑚幼虫进行移植的方法对石垣岛珊瑚礁生态系统进行修复。结果表明珊瑚虫成熟率提高，且珊瑚幼虫附着率提高[37]。Santiago-Valentin等(2019)使用传播配子、孵育浮浪幼虫进行有性繁殖的方式对热带东太平洋北部边界滨珊瑚(Poritespanamensis)进行生态修复[36]。尽管珊瑚虫幼体存活率较低，没有达到预计的实验效果，但却为有性繁殖恢复珊瑚礁生态系统指明了新的方向。Doropoulos等(2019)比较了大规模移植珊瑚幼虫以及移植处于排卵期的珊瑚母体对珊瑚礁修复的影响[38]。结果表明，通过收集珊瑚幼虫、培养珊瑚幼虫、移植珊瑚幼虫到亟待恢复的珊瑚礁生态系统中的珊瑚礁生态系统修复效果良好。该方法本身对珊瑚母体影响较小、珊瑚幼虫成活率较高，同时收集的珊瑚幼体来源的不确定性也在一定程度上保证了移植珊瑚幼虫后整体珊瑚礁生态系统的多样性和稳定性。
1.2国内珊瑚礁生态修复技术及主要修复区域
近年来我国科学家在我国管辖海域内开展了一系列的生态修复实践和工程，在海南、广西等地取得了较好的修复效果，使用的方法主要是珊瑚移植和搭建人工礁等手段[14，43-47]。最早开展相关工作的是陈刚等(1995)在海南三亚鹿回头浅海水域进行的石珊瑚人工移植试验[45]。珊瑚移植6个月后，其存活率、生长情况、胶粘剂、移植板的使用效果及珊瑚移植后的局部生态效应等方面都取得了一定成效，该项试验为我国日后珊瑚礁生态系统及生物多样性的恢复与发展奠定了良好基础。Zheng等(2020)通过人工礁投放以及珊瑚移植等手段对海南三亚蜈支洲岛的珊瑚礁生态系统进行修复[39]。实验结果显示移植到人工礁的花鹿角珊瑚(Acroporaflorida)和美丽鹿角珊瑚(A.formosa)生长速率较快，适合作为蜈支洲珊瑚礁修复的代表种，但它们会与自然附着的鹿角杯型珊瑚(Pocilloporadamicornis)竞争并对其生长和存活产生影响。王欣等(2017)在涠洲岛周边海域砂质、基岩、珊瑚碎屑和礁石等4种不同底质架设固定式及悬浮式珊瑚苗圃，移植块状、枝状、叶状等7种造礁珊瑚断枝，观测记录苗圃保存情况及珊瑚成活率、珊瑚体积增长率等[46]。实验结果表明，铁架式苗圃结构稳固、不易受台风等风暴潮的影响，是涠洲岛最适合的珊瑚苗圃形式;风信子鹿角珊瑚(A.hyacinthus)是涠洲岛珊瑚礁移植最优先考虑的种类，粗野鹿角珊瑚(A.humilis)立体纵向生长，可与风信子鹿角珊瑚搭配移植。
综合以上国内外对珊瑚礁生态系统修复的方法可以看出，基于无性繁殖的珊瑚移植应用较为广泛，在具体移植过程中，通常会与其他修复技术，如构建珊瑚苗圃、搭建绳索、珊瑚“蜘蛛网”等人工礁体辅助修复[图1(a)至(c)]、搭建人工礁[图1(d)至(f)]、使用(钢材、铁网、水泥)进行基底加固[图1(g-i)]等方法相结合[32，37，39，48-51]。近年来，随着分子生物学、海洋声学等技术的发展，一些基于珊瑚有性繁殖的新型修复方法也应运而生。如通过控制培育环境，筛选适应极端环境的珊瑚基因以提高珊瑚耐白化的能力[52];通过跨纬度移植驯化产生热耐受力更高的珊瑚杂交后代等[53]。虽然通过珊瑚杂交技术来提升珊瑚对环境的耐受能力和恢复潜力还处于实验室试验阶段，但毋庸置疑的是，伴随着气候变化尤其是海洋热浪威胁的加剧，这一修复方法为日后珊瑚礁修复提供了新的视角。此外，最新的研究表明，珊瑚和鱼类幼体能够感知珊瑚礁栖息地的噪声信息，从而选择健康的珊瑚礁作为栖息地。因此，通过模拟珊瑚礁噪音，可以有效增加珊瑚礁生物，尤其是鱼类的多样性以及增加珊瑚幼体的附着几率[54-55]，从而加速珊瑚礁的修复进程。
不过，尽管全球范围内开展了大量的珊瑚礁修复实践，但对珊瑚礁进行修复的相关研究大多都以修复珊瑚礁、保护濒危珊瑚物种、促进珊瑚礁生态系统可持续发展为目标，不同研究对珊瑚礁修复效果的评价标准也不尽相同(表1)[35-37，39-42]。这些不同集中体现在珊瑚生长率和移植后存活率的评价方法以及修复后的监测时长上。目前，大多生态系统修复后监测时间相对较短(平均12个月)，因而难以进行长期综合评价[22，25，56-58]。实际上，度量一个生态系统的恢复能力原本就很困难，它需要拟定一系列科学、合理的评价指标来评价珊瑚礁生态系统的修复状况、抵抗环境胁迫的能力随时间的变化情况等[22，59-60]。前人的研究常使用珊瑚覆盖度、移植珊瑚成活率、礁体结构复杂性、与珊瑚共栖生物类群的多样性来评价珊瑚礁修复效果[4，13，22，61-64]。近些年，越来越多的生态学家认识到，在对珊瑚礁生态系统修复效果的评价上，除了需要关注一些基础生态学指标外，还应关注修复所带来的社会效益、文化效益、经济效益，这将为珊瑚礁生态系统修复的可持续性提供更加全面的评价[6，8，14，21]。
2珊瑚礁生态修复效果评价指标体系
2.1国外珊瑚礁生态修复效果评价指标体系发展历程
20世纪80年代初期，国外相继开展了珊瑚礁生态修复以及对修复效果进行评价的相关工作。Plucerrosario等(1987)首次使用珊瑚生长状况(生长速率、存活率等)作为珊瑚礁修复效果的评价指标[24]。Richmond等(1990)在印度洋-太平洋和红海海域开展了珊瑚礁调查工作，详细描述了200多种造礁珊瑚对应的繁殖方式和生长特点。各国科学家基于此项调查工作，开展了大量珊瑚礁修复实践工作，并对最终修复效果予以表征与量化[65]。Clark等(1995)采用珊瑚移植的方法对马尔代夫的珊瑚礁开展修复实验，通过比较不同种类珊瑚在移植过程中生长率与存活率的改变，以确定在该海域适合移植的珊瑚类型。最终结果显示，风信子鹿角珊瑚生长速率较快但存活率较低，疣状杯型珊瑚(Pocilloporaverrucosa)生长速率较慢但存活率较高，仅有蜂巢珊瑚和角蜂巢珊瑚的生长速率与存活率间达到较好平衡，是该区域较为合适的移植类群[25]。Oren等(1997)通过监测埃拉特自然保护区柱状珊瑚(Stylophorapistillata)和棘穗软珊瑚(Dendronephthyahemprichi)在水平或垂直放置的PVC板上的幼体存活率来探究适于移植珊瑚幼体的最优条件。结果表明，相较于水平放置的PVC板，垂直放置PVC板悬浮物沉降速率较慢、附着率较低，海洋生物附着较少，珊瑚幼虫竞争压力相对较小，更有利于珊瑚幼体的附着与生长[26]。Emslie等(2012)使用珊瑚覆盖率表征珊瑚礁修复情况，发现在珊瑚礁中加入以藻类为食的点斑篮子鱼(Siganusguttatus)能够有效提高珊瑚覆盖率[66]。
据Hein等(2017)[21]统计，在与珊瑚礁修复效果相关的研究当中，约有88%仅使用珊瑚存活率、生长率这2个指标(约占总数55%)或结合其他生态因子(约占总数33%)作为评价修复效果的关键指标[25，27，48，67-71];约有12%的研究关注于一些其他指标，例如，与珊瑚礁共生鱼类和无脊椎动物的生物多样性、珊瑚幼体附着率和生长状况、移植材料与珊瑚礁基质融合情况、移植珊瑚再生状况、移植珊瑚健康状况以及当地珊瑚礁覆盖度变化等[图2(a)]。在上述研究中，珊瑚礁修复后的平均监测时长约22.5±2.4个月，大多数(约53%)研究监测时间为1a或不到1a，仅有5%的研究开展了连续5a(及以上)的监测，2%的研究中没有具体说明监测的持续时间[图2(b)][21]。而Garrison等(2012)对加勒比海、白湾开展的两项长时间修复效果评价的结果显示，在珊瑚移植初期，珊瑚表现出的生长率和存活率较低，但经过长时间监测，最终可能会表现出与原位珊瑚生长状况相一致的趋势[30]。这一结果表明监测时长可能会对最终修复效果的评价产生影响，应当根据修复区实际情况建立合理时长的珊瑚礁生态系统修复监测评价体系[30，72]。
综合以上有关珊瑚礁生态修复评价的指标和监测时长可以看出，当前在评价珊瑚礁生态修复效果时，存在监测指标较少且大多数研究只关注于珊瑚礁生态系统自身修复状况、修复后期持续跟踪监测时长不一致且大多数研究监测时长相对较短等问题。因此，当前的珊瑚礁生态修复效果评价体系有待进一步完善。Ruiz-Jaen等(2010)借鉴陆地生态系统有效性评价的相关经验，将珊瑚礁生态系统的修复方式和修复可行性纳入到珊瑚礁修复效果评价中，提出珊瑚礁生态修复效果评价应同时涉及到多样性、群落结构、生态过程这3个方面[73]。McClanahan等(2012)借鉴以往评价珊瑚礁生态系统修复效果的相关指标，首次提出包括珊瑚种类多样性、珊瑚健康状况、无脊椎动物多样性、大型藻类生物量、珊瑚幼体补充量、珊瑚生境中理化因子稳定性(温度、营养盐、沉积物、悬浮物等)、人为影响因素以及珊瑚对于外界环境变化的耐受力在内的11项评价指标[60]。Hein等首次强调在对珊瑚礁生态系统修复效果评价时，应将修复过程中所带来的社会文化和经济效益同时考虑在内，并基于此提出了6项反映珊瑚礁修复情况的生态学指标(珊瑚多样性、礁区鱼类生物量和多样性、底栖生物覆盖度、珊瑚补充量、珊瑚健康状况、珊瑚礁结构复杂性)和4项社会文化与经济指标(用户满意度、管理工作、能力建设、经济价值)，这些指标彼此之间既相互独立，又紧密联系，共同组成了珊瑚礁生态系统评价体系(图3)[21]。
2.2我国珊瑚礁生态修复效果评价现状
我国珊瑚礁主要分布在广东、广西、福建、海南、香港和南海诸岛附近，约有造礁珊瑚445种，占世界造礁珊瑚总数的三分之一[74-76]。然而，由于沿海开发、污染、过度捕捞、珊瑚礁开采和气候变化等因素，我国珊瑚礁退化严重。截至到2016年，与20世纪60年代相比我国珊瑚礁总覆盖面积下降约80%，许多与珊瑚共生的物种也濒临灭绝[14，50，77]。面临如此严峻的情势，在依靠珊瑚礁生态系统自我修复能力的同时，适时开展人工干预加速其恢复也十分重要。
陈刚等开展了我国最早的珊瑚礁生态修复及评价工作，他们将不同类型的造礁珊瑚移植到海南三亚附近的珊瑚礁中并连续监测其生长和存活率的变化[45]。半年后移植珊瑚生长状况良好，约50%的珊瑚表现出生长迹象，两年后移植珊瑚的存活率达到78.5%。李元超等(2014)在西沙赵述岛选择造礁珊瑚覆盖度、补充量、珊瑚礁鱼类、大型底栖动物、移植珊瑚成活率、大型藻类覆盖率等作为珊瑚礁修复效果的评价指标[47]。Zhang等(2016)在三亚鹿回头进行珊瑚礁修复，选择不同种类珊瑚的生长率、存活率进行跟踪监测[32]。结果发现在移植过程中不同珊瑚的表现有所不同，风信子鹿角珊瑚和叶状蔷薇珊瑚(Montiporafoliosa)死亡率较高，而细柱滨珊瑚(Poritesandrewsi)和丛生盔形珊瑚(Galaxeafascicularis)死亡率相对较低。Zheng等在蜈支洲岛北部海域开展连续4a的珊瑚礁修复后监测，并选择生长率、存活率以及覆盖率等指标对修复效果进行评估[39]。结果发现，人工礁投放2～3a后修复效果显著，但台风等极端天气会对珊瑚礁修复产生明显消极影响。
2.3珊瑚礁生态修复效果评价指标体系
结合国内外珊瑚礁生态系统修复效果评价的相关案例，本文在Hein等提出的10项珊瑚礁生态系统监测指标的基础上[21]，初步提出我国珊瑚礁生态修复效果评价的指标体系。在具体实施过程，可分为修复效果评价的工作程序、修复过程中具体的指标体系和评价方法三部分。
2.3.1珊瑚礁生态修复效果评价工作程序我们将珊瑚礁生态修复效果评价工作程序分为3个阶段(图4)，其中第一阶段为前期准备阶段，主要工作内容是收集生态修复区域和生态修复项目的相关资料并详细分析修复要点、重点与难点，如修复关键技术、主要环境影响因子、珊瑚礁生态系统修复前生态状况、修复目标种类等背景资料。第二阶段为方案制定阶段，主要工作内容是确定珊瑚礁生态修复的监测目标和阶段性目标、制定珊瑚礁生态修复监测计划、选择合适的监测指标、制定生态修复效果评价方案。第三阶段为正式工作阶段，主要工作内容是实施珊瑚礁生态修复监测、开展珊瑚礁生态修复效果评价、根据生态修复监测与效果评价结果提出下一步的修复或保护建议。在实际的珊瑚礁修复过程中，可依据具体修复项目进行不同阶段工作的调整，真正做到“一区一方案、一区一报告”。
2.3.2珊瑚礁生态修复效果评价的指标体系在对珊瑚礁生态修复进行监测时，首先应当对生态修复目标、项目区的生境类型进行深入分析，在了解修复区的环境以及生物群落特征后再选定适当的监测指标。在选取评价效果的指标时，应当涵盖物理、化学、珊瑚状况、礁栖生物这4个基本方面。本文基于Hein等在珊瑚礁生态系统效果评价研究中提及的评价指标，结合具体评价效果初步提出12项珊瑚礁生态修复效果评价的指标(表2)[21]。
①理化参数。由于珊瑚礁生态系统对外界环境的变化敏感，因此在开展珊瑚礁生态修复时以及在整个修复过程中，应尽量保证各项理化因子稳定，避免环境参数改变对最终修复效果产生影响。例如，针对自我恢复能力较强的珊瑚礁，可能仅需对潜在污染源或干扰因素进行调控，即通过各种物理措施(如截污等)、消除人为干扰(围填海等沿岸工程建设)等途径使得拟修复区域的理化环境达到适宜造礁珊瑚生长的需求，从而实现珊瑚礁的自我恢复。在这一过程中，需加强对修复区域及其周边水域理化环境因子的长期、持续监测，以评价环境变化对珊瑚礁自我恢复的影响[78-81]。
②珊瑚种类多样性。珊瑚礁生态系统中，珊瑚组成的多样性通常与栖息地环境多样性以及生态系统功能多样性有关。一般情况下，珊瑚种类多样性越高，珊瑚礁的修复能力越强。在大堡礁开展的长时间珊瑚礁生态系统监测结果表明，物种多样性较高的珊瑚礁抵抗外界干扰的能力更强，从干扰中恢复的速度也更快[82]。Bahr等(2015)提出，多样性较低但具有一定自我调节恢复能力的珊瑚礁生态系统，监测其珊瑚组成的多样性能够有利于确定适合移植的珊瑚种类[83]。在修复过程中，可参考相近环境条件下健康珊瑚礁系统中的生物种类开展物种选择与移植工作[19]。——论文作者：郑新庆1，2，3，4，张涵1，陈彬1，3，4，俞炜炜1，2
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